hof van Noord-Holland. Inmiddels had hij zich ook reeds op staatkundig gebied bewogen, in 1851 was hij tot lid der Provinciale Staten van Noord-Holland gekozen en in 1856 tot lid van den amsterdamschen gemeenteraad. In 1859 kozen de amsterdamsche kiezers hem tot lid van de Tweede Kamer der Staten-Generaal, waarin hij zitting had tot 1864, toen hij zich bij de verkiezing terugtrok. Zijne uitgebreide kennis en vaardigheid als spreker maakten dadelijk grooten indruk, in den staatkundigen strijd nam hij tegenover Thorbecke en diens volgelingen van meet af een zeer onafhankelijk standpunt in en verdedigde, vooral op staathuishoudkundig en koloniaal gebied, in den regel de gematigd vrijzinnige denkbeelden.
Gedurende zijn kamerlidmaatschap was hem reeds tweemalen een plaats in het ministerie aangeboden, die hij echter had afgeslagen; toen evenwel in 1866, na den val van het ministerie Franssen van de Putte, door den Koning aan den graaf van Zuylen van Nyevelt de vorming van een ministerie werd opgedragen, gaf hij aan het verzoek van den kabinetvormer om de portefeuille van binnenlandsche zaken aan te nemen gehoor. Dit ministerie kwam reeds eenige maanden na zijn optreden in botsing met de liberale partij in de Tweede Kamer door de benoeming van den minister van koloniën P. Mijer tot gouverneur-generaal van Nederlandsch-Indië. Nadat deze benoeming door de liberale meerderheid onder aanvoering van den anti-revolutionnair Keuchenius, door een motie was afgekeurd, besloot het ministerie aan den Koning de ontbinding der Tweede Kamer voor te stellen. Deze ontbinding, die de staatkundige hartstochten sterk in beweging bracht, was de aanvang van een hevigen strijd tusschen de conservatieve partij, die de regeering steunde, en de liberale. De ontbinding gaf de regeering een kleine meerderheid; zij leed echter in het volgend jaar, 1867, een nederlaag door de verwerping van de begrooting van buitenlandsche zaken, waarmede het beleid van den graaf van Zuylen van Nyevelt ten opzichte der onderhandelingen over den niet tot stand gekomen afstand aan Frankrijk van Luxemburg werd afgekeurd. Het ministerie besloot nu aan den Koning andermaal een ontbinding der Tweede Kamer voor te stellen. Deze ontbinding, waarvan Heemskerk later getuigde, dat zij beter achterwege ware gebleven, gaf aan de regeering geen meerderheid. Zij bleef echter aan het bewind, ook nadat haar beleid door de Tweede Kamer was afgekeurd door een motie voorgesteld door Blussé. Toen hierop de
begrooting van buitenlandsche zaken voor de tweede maal was verworpen, nam het ministerie na eenige aarzeling zijn ontslag. Heemskerk had gedurende dit ministerie, ten gevolge van den hevigen staatkundigen strijd, op wetgevend gebied weinig kunnen tot stand brengen. Een wet op de schutterij werd door de Eerste Kamer verworpen. Hij maakte zich echter verdienstelijk door zijne krachtige maatregelen tot bestrijding van de pest onder het rundvee, die sinds een paar jaar in Nederland de veeteelt ernstig bedreigde.
In 1869, een jaar na zijne aftreding, werd Heemskerk te Gorinchem tot lid van de Tweede Kamer gekozen; hij werd daar de aanvoerder der conservatieve partij, die de liberale ministeriën Fock en Thorbecke heftig bestreed. Intusschen was de anti-revolutionnaire partij in Nederland meer en meer in kracht toegenomen; zij begon van lieverlede de conservatieve te overvleugelen, zoodat Heemskerk bij de verkiezingen van 1873