Hij wierp zich met Hollandse ijver in de theologische strijd. Zijn Erastianisme verzekerde hem de steun der overheid, zolang Barneveldt de onbestreden nationale leider bleef. De Hollandse theoloog had in Genève luisteren maar ook disputeren geleerd. Heel zijn theologisch werk waarvan zijn kinderen later de Latijnse uitgave bezorgden, lijkt wel een onafgebroken debat. Zijn verklaring voor de Hollandse Staten, zijn uitgebreide apologie, zijn uitvoerig schrijven aan de Haagse ambassadeur van keurvorst Frederik, zijn ‘vriendelijke samenspraak’ met de Fransman Junius, die hij in Leiden zou opvolgen naast diens Vlaamse zwager Gomarus, het uitgebreide antwoord aan de nu onbekende Engelsman, William Perkins, alles draait om dat probleem van vrije wil en uitverkiezing. Wat Arminius daarvan hield zette Vondel, later zelf zo heftig politiek partijganger, in verzen om:
De vrye willekeur, in 't mikken evenschoon
Op 't een en 't ander wit, ons voorgestelt ten toon,
En 't wisselbaer gemoet des menschen zijn dan d'ader
Van 't quaet, in 't overslaen ten quaede: maer de vader
Der goetheit draegt geen schuit, al drijft dees Turksche leer
Den vryen wil, als slaef, tot schennis van zijn' heer.
‘De Turkse leer’, de door Calvijn zo scherp gestelde voorbeschikking, bestreed Arminius eveneens als professor in Leiden. Door zijn politieke benoeming kreeg het gematigder Hollandse element in 1603 voor 't eerst een kans in de theologische faculteit van de jonge hogeschool en Arminius liet zich die niet ontgaan. Disputen waren aan de orde van de dag en de hoogleraar had er geen bezwaar tegen dat zo'n dispuut over het meest omstreden leerstuk eindigde met een beroep op St.-Bernard.
‘Wat de vrije wil doet? Hij redt. Neem weg de vrije wil en er valt niets meer te redden. Neem weg de genade en er is evenmin redding. Geen redding zonder deze twee, want van de een komt de redding en in de andere wordt zij bewerkt. God redt, maar de vrije wil kan slechts gered worden. God alleen bewerkt het heil, maar alleen in vrijheid wordt het aanvaard’. (Disp. 21; het citaat is ontleend aan het begin van St.-Bernard's De gratia et libero arbitrio).
Met Hollandse vasthoudendheid handhaafde Arminius zijn opvatting tegen Gomarus, eens zijn promotor, nu zijn collega, spoedig zijn besliste bestrijder. Beide mannen gaven hun naam aan de richtingen wier aanhangers in onze geschiedenis bekend zijn geworden als Arminianen en Gomaristen. Als Remonstranten en Contraremonstranten brachten zij de strijd over op politiek terrein.
Arminius had gepoogd de strijd te beëindigen vóór deze zulk een dramatische wending nemen zou. In de zeer uitvoerige rede waarmee hij op 8 februari 1606 het Leidse rectoraat neerlegde, bepleitte hij een door de burgerlijke overheid bijeen te roepen synode om tot overeenstemming te geraken. Want de burgerlijke overheid betekende voor hem ook in kerkelijke aangelegenheden het hoogste gezag. Dat was zijn leer over de burgerlijke magistraat (art. 28) en deze leer was de door hem in Leiden verkondigde (Disp. 25).
Ook dit standpunt, voor ons nu zo vreemd, moet in historisch perspectief worden gezien. Wat Arminius verdedigde, was ook de leer van een zo erudiet en Rome zo dicht naderende reformatorische figuur als Isaac Casaubon. Ons lijkt nu de gedachte dat de burgerlijke overheid kerkvergaderingen zou bijeenroepen, een onmogelijke. Maar wij kennen niet meer de oude zekerheid van één door de overheid erkende Kerk, noch beider enge verbinding, terwijl de positie